È nel 1952 che raggiunge la fama e i suoi primi successi. Infatti in quegli anni Cotton ha formato il suo primo gruppo e nel 1954, trasferitosi a Chicago, rimpiazza Little Walter (un’altra leggenda del blues) e Junior Wells nella band del mito Muddy Waters. Il connubio che durerà 11 anni e consentirà a Cotton di sviluppare a pieno la sua creatività e capacità di suonare l’armonica. Nel 1966 diede vita alla sua Blues Band, in cui spicca il chitarrista Luther Tucker, con la quale effettua lunghe tournée attraverso gli Stati Uniti d’America.

Negli anni ’70-’80 amplia il classico organico inserendo una sezione fiati approdando ad una musica più funky. James Cotton è probabilmente il migliore armonicista della storia del blues. Per la sua arte ha vinto diversi Grammy Awards ed ha partecipato più volte ai più grandi Festival Blues sia americani ma che europei.

Nella sua carriera ha composto circa una ventina di dischi come solista, mentre la sua discografia è arricchita da più di 50 partecipazioni come ospite di altri interpreti del calibro del compianto Johnny Winter.

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